3 Revista de la Sociedad Geológica de España 33 (2) ISSN (versión impresa): 0214-2708 ISSN (Internet): 2255-1379 PALEOHISTOLOGÍA Y PERMINERALIZACIÓN DE DOS SAURÓPODOS DEL CICLO JURÁSICO EN LA SUBCUENCA DE GALVE (TERUEL, ESPAÑA) Paleohistology and permineralization of two sauropods of the Jurassic cycle in the Galve subbasin (Teruel, Spain) Celia Jurado1, Blanca Bauluz1, Diego Castanera2 y José Ignacio Canudo1, 3 1 Aragosaurus: Recursos geológicos y paleoambientes, IUCA, Facultad de Ciencias, Universidad de Zaragoza, 50009 Zaragoza, España. celia.jbello@gmail.com 2 Institut Català de Paleontologia Miquel Crusafont, Universitat Autònoma de Barcelona, c/ Escola Industrial 23, 08201 Sabadell, Barcelona, España 3 Museo de Ciencias Naturales de la Universidad de Zaragoza, Plaza Basilio Paraiso, 50004 Zaragoza, España Abstract: In this work a paleohistological approach to two sauropod dinosaurs, Galvesaurus herreroi Barco et al., 2005 and an undescribed specimen have been performed. The former comes from the Cuesta Lonsal site in Galve (Teruel) and it is late Kimmeridgian in age whereas the latter have been found in La Peñuela site in Camarillas (Teruel) and it is Berriasian in age. The histological observations of the skeletal remains that were made from the thin sections in an optical microscope have allowed to determine the ontogenetic stage of the sauropods at the time of their death: Galvesaurus and the sauropod of La Peñuela were adult and senile specimens, respectively. A mineralogical study of the paleohistological samples has also been carried out, combining optical and field emission scanning microscopy (FESEM). In the study it is observed that the diagenetic processes are similar in the bone remains of the two specimens. The apatite of the bones has not been modified during diagenesis. The fillings in vascular channels and cavities are mainly calcite cements, detrital grains and oxides. The fact that the observed processes are similar in the two individuals is probably due to the lithological similarity and the geological history of the formations in which the specimens were collected. Keywords: paleohistology, permineralization, Sauropoda, ontogeny, Teruel, Galve subbasin. Resumen: En este trabajo se realiza una aproximación a la paleohistología de dos dinosaurios saurópodos, Galvesaurus herreroi Barco et al., 2005 y un saurópodo indeterminado. El primero procede del yacimiento Cuesta Lonsal de Galve (Teruel) de edad Kimmeridgiense superior mientras que el segundo se ha encontrado en el yacimiento La Peñuela en Camarillas (Teruel) cuya de edad es Berriasiense. Las observaciones histológicas realizadas a partir de láminas delgadas de los restos óseos en microscopio óptico, han permitido determinar el estadio ontogenético de los saurópodos en el momento de su muerte, tratándose en Galvesaurus y el saurópodo de La Peñuela de ejemplares adulto y senil, respectivamente. Así mismo, se ha realizado un estudio mineralógico de las muestras paleohistológicas combinando la microscopía óptica y electrónica de barrido de emisión de campo (FESEM). En el estudio se observa que los procesos diagenéticos son similares en los restos óseos de los dos ejemplares. El apatito que compone los huesos no ha sido modificado durante la diagénesis. Los rellenos en los canales y cavidades vasculares Revista de la Sociedad Geológica de España, 33 (2), 2020 4 PALEOHISTOLOGÍA Y PERMINERALIZACIÓN DE GALVESAURUS HERREROI Y SAUROPODA INDET son mayoritariamente cementos calcíticos, granos detríticos y óxidos. El hecho de que los procesos observados sean similares en los distintos individuos se debe probablemente a la similitud litológica y de historia geológica de las formaciones en las que los ejemplares fueron encontrados. Palabras clave: paleohistología, fosildiagénesis, Sauropoda, ontogenia, Teruel, subcuenca de Galve. Jurado, C., Bauluz, B., Castanera, D., Canudo, J.I., 2020. Paleohistología y permineralización de dos saurópodos del ciclo Jurásico en la subcuenca de Galve (Teruel, España). Revista de la Sociedad Geológica de España, 33 (2): 3-16. Introducción zación de la madurez de los ornitópodos del Barremien- se de La Cantalera - 1 (Perales-Gogenola et al., 2019), la La paleohistología se ha revelado como una potente he- descripción paleohistológica de los saurópodos titanosau- rramienta para estudiar diferentes aspectos paleobiológicos rios del Campaniense superior-Maastrichtiense inferior de de los vertebrados extintos, en general, y de los dinosau- Valencia (Company, 2011) o la descripción de los hadro- rios en particular (Padian y Lamm, 2013, Bailleul et al., saurios enanos del Maastrichtiense superior del Pirineo de 2019). Los estudios paleoecológicos resultan complejos Huesca (Company et al., 2015). en el caso de los organismos extintos debido a que la in- El principal objetivo de este trabajo es realizar por formación proviene casi exclusivamente de restos óseos y, primera vez una aproximación paleohistológica y a los en muchos casos son fragmentarios. Por esta razón, la pa- procesos de permineralización de dos saurópodos de los leohistología es una metodología que aporta interesante y yacimientos de Cuesta Lonsal y La Peñuela del final de la diferenciadora información paleobiológica al permitir rea- secuencia Jurásica de la Cordillera Ibérica. El saurópodo lizar inferencias imposibles con solo la morfología de los Galvesaurus del yacimiento de Cuesta Lonsal es uno de huesos (Chinsamy-Turan, 2005). Información paleobioló- los saurópodos ibéricos del final del Jurásico con más inte- gica como el grado de desarrollo ontogenético, la veloci- rés debido a su incierta posición filogenética. Los restos de dad de crecimiento, el sexo y la edad de los dinosaurios, así Galvesaurus son fragmentarios, pero tienen un gran inte- como los procesos fosildiagenéticos pueden reconstruirse a rés al estar Galvesaurus posicionado en una zona del árbol través del estudio de secciones delgadas de hueso (Bailleul filogenético de los saurópodos con pocos taxones, lo que et al., 2019). Además, la paleohistología ha pasado a ser provoca diferencias en cuanto a su posición filogenética. una técnica habitual en la descripción de nuevos taxones Royo-Torres et al. (2006) lo han considerado como miem- de dinosaurios, donde además de la morfología externa se bro de Turiasauria, junto a Losillasaurus y Turiasaurus; describe la microanatomía obtenida en cortes histológicos sin embargo otros autores lo sitúan en la base de la radia- (Chinsamy-Turan, 2005; Padian y Lamm, 2013). Un aspec- ción Macronaria a partir de sus vértebras cervicales (Barco to especialmente interesante son los significativos avances et al., 2006; Barco y Canudo, 2012). En los últimos años en la evaluación de la madurez de los dinosaurios (Griebe- se han publicado propuestas filogenéticas con resultados ler et al., 2013; Mitchell et al., 2017; Perales-Gogenola et similares (Carballido et al., 2015), incluso recientemente al., 2019; Woodward, 2019). Estas publicaciones tratan de Pérez-Pueyo et al. (2019) han podido precisar más esta po- recuperar información de la vida del organismo conservada sición a partir de material recuperado recientemente y aun en microestructuras en su hueso, así como una propuesta sin describir, situando a Galvesaurus como braquiosáuri- de la edad de muerte del dinosaurio. En los últimos años se do primitivo cercano a Lusotitan, un taxón descrito en el han desarrollado numerosos trabajos paleohistológicos que Kimmeridgiense-Titoniense de Portugal (Mannion et al., permiten inferir aspectos paleobiológicos en dinosaurios 2013). Los fósiles de un saurópodo hallado en el yacimien- saurópodos (e.g., Klein y Sander, 2008; Stein et al., 2010; to de La Peñuela (Aurell et al., 2016) son los restos de un Mitchell y Sander, 2014; Mitchell et al., 2017). gran ejemplar sin identificar y pendiente de excavar, del La biodiversidad de dinosaurios saurópodos es signifi- que se han recuperado algunos fragmentos en la superficie cativa en el intervalo del final del Jurásico y el comienzo del yacimiento. del Cretácico (Kimmeridgiense-Berriasiense) en España. El análisis paleohistológico permitirá evaluar la cali- En particular en la Cordillera Ibérica, hasta el momento se dad de la fosilización de los huesos de los yacimientos de han descrito varios saurópodos entre los que destacan Ara- Cuesta Lonsal y La Peñuela para futuros estudios paleo- gosaurus (Sanz et al., 1987), Losillasaurus (Casanovas et histológicos, bien sobre otros restos de los yacimientos o al., 2001), Galvesaurus (Barco et al., 2005), y Turiasaurus bien estudios más detallados sobre los mismos taxones. (Royo-Torres et al., 2006), además de los restos de otros Además, se plantea por primera vez, conocer la edad de taxones sin describir (Royo-Torres et al., 2007; Aurell et muerte de estos saurópodos, así como la mineralogía y el al., 2016). En España hay pocos trabajos paleohistológicos proceso de permineralización sufrido por los huesos (e.g. sobre dinosaurios, y generalmente realizados en niveles recristalizaciones y cementaciones) durante la fosilización estratigráficos más modernos. Se puede citar la caracteri- y diagénesis. Revista de la Sociedad Geológica de España, 33 (2), 2020 C. Jurado, B. Bauluz, D. Castanera y J.I. Canudo 5 Situación geográfica y geológica estuvo controlado por la actividad de fallas normales de direc- ción variable formándose diferentes dominios sedimentarios El yacimiento de Cuesta Lonsal es la localidad tipo del (Salas et al., 2001; Aurell et al., 2016). La denominación de holotipo de Galvesaurus (Barco et al., 2005). Cuesta Lonsal Cuenca del Maestrazgo se propuso para agrupar a todos los ma- se encuentra en el término municipal de Galve (provincia de teriales del final del Jurásico y comienzo del Cretácico identifi- Teruel, España), a unos 500 m al oeste del núcleo urbano (Fig. cados en las diferentes subcuencas que aparecen en la zona de 1). Galve se encuentra, a unos 55 km al norte de la capital de la enlace entre la Cordillera Ibérica y la Cordillera Costero Catala- provincia. El yacimiento de La Peñuela se sitúa en el término na (Salas y Guimerá, 1996). Los yacimientos de Cuesta Lonsal municipal de Camarillas, a solo 10 km al este de Galve. Ambas y La Peñuela quedan dentro de la subcuenca de Galve, al oeste localidades se localizan en la Rama Aragonesa de la Cordillera de la Cuenca del Maestrazgo (Fig. 1). Ibérica. Geológicamente, los dos yacimientos se sitúan en la Cuenca del Maestrazgo conformada durante el Mesozoico. La Yacimiento de Cuesta Lonsal zona oriental de Iberia estuvo sometida al final del Jurásico y al comienzo del Cretácico a una etapa extensional que dio lugar El yacimiento se encuentra en una estructura tectónica a la formación de varias cuencas y subcuencas cuyo desarrollo de orientación N-S conocida en la literatura como el sin- Fig. 1.- Situación geográfica y geológica de los yacimientos. A. Cuencas y subcuencas sedimentarias en el este de Iberia durante el Jurásico Superior-Cretácico Inferior. La subcuenca Galve está ubicada en el extremo occidental de la cuenca del Maestrazgo. B. Mapa geológico de la subcuenca de Galve en el que se indica la situación de los dos yacimientos estudiados en este trabajo. C. Serie estratigráfica sintética de la subcuenca de Galve. Modificadas de Aurell et al. (2016, 2019). Revista de la Sociedad Geológica de España, 33 (2), 2020 6 PALEOHISTOLOGÍA Y PERMINERALIZACIÓN DE GALVESAURUS HERREROI Y SAUROPODA INDET clinal de Galve que pliega materiales del Jurásico Superior Los límites de la unidad son en su mayoría discordantes y Cretácico Inferior. Estas unidades representan ambien- con las unidades infra- y suprayacentes. Litológicamen- tes de sedimentación marina, transicional y continental de te, la formación se compone de una amplia variedad de edad del Kimmeridgiense hasta el Aptiense inferior (So- facies clásticas, mixtas y carbonatadas que se depositaron ria et al., 1995; Aurell et al., 2016). El yacimiento Cuesta en zonas de llanura costera y zonas submareales someras Lonsal aparece en el flanco oeste del mencionado sinclinal, en una llanura de mareas abierta dominada por tormentas en concreto en la parte inferior de la Formación Cedrillas (Bádenas et al., 2018). Los fósiles del yacimiento de La (Fig. 1). Tradicionalmente estos materiales se habían in- Peñuela se encuentran a techo de un nivel de areniscas y en cluido como parte de la Formación Villar del Arzobispo la base del nivel lutítico situado inmediatamente encima, (Mas et al., 1984), con su localidad tipo en la Cuenca Su- en una disposición similar a Cuesta Lonsal. Corresponden ribérica (Valencia). La Cuenca Suribérica y la Cuenca del con facies de la zona supramareal-intermareal en el mo- Maestrazgo tuvieron una evolución tectosedimentaría in- delo definido por Bádenas et al. (2018), si bien la sedi- dependiente y diferente durante la etapa de rift del Jurásico mentología particular de estos depósitos están actualmente terminal e inicio del Cretácico (Salas et al., 2001). Como en estudio. Los datos biostratigráficos con carófitas y los resultado de esta distinta evolución aparecen diferencias datos de isótopos de estroncio sugieren que la Formación estratigráficas, litológicas y estructurales significativas en- Aguilar del Alfambra tiene una edad Titoniense inferior a tre ambas cuencas, lo que han llevado a Aurell et al. (2019) Berriasiense inferior. En concreto, la Formación Aguilar a definir recientemente la Formación Cedrillas para este del Alfambra contiene una asociación de carofitas (Clava- intervalo temporal en la Cuenca del Maestrazgo. La for- tor grovesii var. grovesii y Clavator grovesii var. discordis) mación Cedrillas se sitúa estratigráficamente entre la For- que se atribuyen al Berriasiense, con mayor probabilidad mación Higueruelas de edad Kimmeridgiense superior y la Berriasiense temprano (Martín-Closas, 2000; Aurell et al., Formación Aguilar del Alfambra de edad Titoniense infe- 2019). Recientemente han sugerido incluir el Berriasien- rior-Berriasiense inferior (Aurell et al., 2019). se como el piso más moderno Jurásico (ver discusión en Litológicamente la Formación Cedrillas presenta una Aurell et al., 2019 y referencias), por consiguiente el piso gran variedad de facies que varían de carbonatadas, mixtas Cretácico más antiguo sería el Valanginiense. Si finalmen- y siliciclásticas y que se depositaron en una zona costera te la Comisión Internacional de Estratigrafía aprueba esta a marina somera en la que alternaron episodios de llanura propuesta, el saurópodo de La Peñuela (Fig. 1) tendría una costera fangosa asociada a un lagoon carbonatado, y otros edad de Jurásico Superior. con desarrollo de un delta dominado por el oleaje (Val et al., 2019). Los restos de Galvesaurus se recuperaron aso- Material y métodos ciados a los sedimentos terrígenos de la parte inferior de la formación, concretamente en la parte superior de la prime- El material estudiado se ha seleccionado de los huesos ra secuencia definida por Val et al. (2019) (ver también Pé- depositados en la colección del Museo de Ciencias Natura- rez-Pueyo et al., 2019). Los fósiles del yacimiento de Cues- les de la Universidad de Zaragoza (MPZ). Las preparacio- ta Lonsal se encuentran a techo de un nivel de areniscas y nes paleohistológicas han sido depositadas en la tipoteca en la base del nivel lutítico situado inmediatamente encima del museo (Canudo, 2018). Dado que los análisis requeri- que encajarían con las facies de channelized sandstones y dos para la caracterización paleohistológica son destructi- de reddish to ochre lutites respectivamente, definidas por vos, se seleccionaron fragmentos de huesos de menor in- Val et al. (2019). Estas facies representan la migración la- terés para otro tipo de estudios y que mantuvieran la parte teral de canales fluviales en la llanura costera lutítica (Val externa del hueso. Teniendo en cuenta el material disponi- et al., 2019). La edad de la Formación Cedrillas en Galve ble se seleccionaron dos fragmentos de hueso largo (La Pe- se han situado tradicionalmente en el Titoniense-Berria- ñuela) y siete fragmentos más diversos en Cuesta Lonsal. siense sin precisar (Pérez-Lorente et al., 1997), pero una El material estudiado de Galvesaurus herreroi son siete reciente datación basada en datos de isótopos de estron- fragmentos correspondientes al esqueleto axial, en algu- cio y la presencia del foraminífero bentónico Alveosepta nos casos indeterminados: MPZ 2019/376 (fragmento de jaccardi en niveles carbonatados de la primera secuencia vértebra), MPZ 2019/377, MPZ 2019/378, MPZ 2019/379 (pero ausente en el resto de secuencias) situarían a Cuesta (fragmentos indeterminados), MPZ 2019/380 (fragmento Lonsal en el final del Kimmeridgiense terminal, siendo la de vértebra cervical), MPZ 2019/381 (fragmento distal de edad de la formación Kimmeridgiense terminal-Titoniense arco hemal) y MPZ 2019/382 (esquirla de hueso largo). inferior (Val et al., 2019) y envejeciendo sustancialmente Las cinco primeras siglas se corresponden con fragmen- la edad del holotipo de Galvesaurus. tos de hueso recuperados en la campaña de excavación de 1994 dirigida por la Dra. Gloria Cuenca, los dos restantes Yacimiento de La Peñuela fueron recogidos en superficie durante una visita al yaci- miento en el año 2017 (Tabla 1; Anexo I). El yacimiento de La Peñuela está incluido en la parte Los restos del saurópodo de La Peñuela corresponden superior de la Formación Aguilar del Alfambra de la sub- con fragmentos medios de huesos largos indetermina- cuenca de Galve considerada tradicionalmente como parte dos, posiblemente del zeugópodo: MPZ 2019/383 y MPZ de la secuencia Titoniense-Berriasiense (junto con la For- 2019/384. Los huesos fueron recogidos en superficie duran- mación Cedrillas) o “Purbeck” (Aurell et al., 2016, 2019). te labores de prospección en el año 2007 (Tabla 1; Anexo II). Revista de la Sociedad Geológica de España, 33 (2), 2020 C. Jurado, B. Bauluz, D. Castanera y J.I. Canudo 7 sus características histológicas. Por tanto, las osteonas secundarias son la única estructura ósea remanente cuando los saurópodos alcanzan la senectud. Mitchell et al. (2017) tra- tan de cuantificar la remodelación ósea en varios taxones de sauró- podos, al observar el tamaño, den- sidad y generaciones de osteonas Tabla 1.- Elementos óseos utilizados para la descripción histológica de Galvesaurus secundarias en huesos largos. Es- herreroi y Sauropoda indet. tablecen estadios de remodelación Las láminas delgadas de las muestras fueron realiza- ósea (Remodeling Stages, RS) para caracterizar el desa- das por el Servicio de Preparación de Rocas y Materiales rrollo de tejido haversiano en saurópodos adultos. Estos Duros de la Universidad de Zaragoza. Las láminas tienen RS se establecen calculando el número máximo de gene- un grosor de 100 µm siguiendo la metodología de Padian raciones de osteonas en la parte interna, media y externa y Lamm (2013) en la que establecen que el citado grosor del hueso compacto en base a la superposición de estas. permite reconocer estructuras histológicas que no serían Además, los estadios de remodelación ósea proporcionan observables si este fuese menor. Este grosor permite re- información adicional sobre los cambios en la histología conocer la distribución de las fibras de colágeno y otras a través de la ontogenia en saurópodos. estructuras tridimensionales (Padian y Lamm, 2013). La identificación de las fases minerales que forman el La descripción paleohistológica se ha realizado en base hueso y los rellenos dentro de este, su composición quími- al estudio de las muestras por microscopía de luz transmi- ca y relaciones texturales se realizaron en el Servicio de tida y posteriormente han sido analizadas a través de FES- Microscopía Electrónica de la Universidad de Zaragoza. EM. Las observaciones histológicas y del relleno de las Se utilizó un microscopio electrónico de barrido de emi- cavidades vasculares de los huesos se realizaron en el Ser- sión de campo (FESEM). Para el estudio se seleccionaron vicio de Microscopía Óptica e Imagen de la Universidad las láminas MPZ 2019/376 y MPZ 2019/380, pertenecien- de Zaragoza, utilizando un microscopio Olympus AX70- tes a Galvesaurus, y MPZ 2019/383 del saurópodo de La TF, que tiene acoplada una cámara Olympus CAMEDIA Peñuela. Previamente se recubrieron con carbono para ha- C-7070 de 7,1 megapíxeles. Se tomaron fotografías de las cerlas conductoras de los electrones. muestras a través del programa a Cam2Com®, a una dis- Las observaciones se realizaron en un FESEM Carl Zeiss MERLIN ™. El microscopio está equipado con un tancia focal de 17,3 mm. Las imágenes fueron tratadas con detector Oxford EDS, INCA 350 (Oxford Instruments) Adobe Photoshop CC y Adobe Illustrator CC. con una resolución de energía entre 127 eV y 5,9 keV. Se Klein y Sander (2008) establecieron los denominados trabajó a 15 Kv para obtener análisis químicos e imáge- HOS (Histological Ontogenetic Stages, estadios ontoge- nes composicionales generadas con la señal de rayos-X y néticos histológicos) utilizando inicialmente ejemplares electrones retrodispersados, respectivamente. Para la ob- de saurópodos diplodócidos y macronarios basales. Pos- tención de las imágenes de electrones retrodisperados se teriormente esta metodología se ha aplicado a otros gru- ha utilizado el detector AsB (angle-selective backscatter) pos de macronarios más derivados como los titanosaurios (Lloyd, 1987). Los análisis químicos fueron procesados (Klein et al., 2009). Así, Klein y Sander (2008) definieron con el software AZTEC de Oxford, que dispone de están- 13 HOS en función de siete tipos de tejidos estandari- dares internos para la cuantificación. Los análisis se pre- zados (desde Tipo A hasta Tipo G) encontrados en dife- sentan en porcentaje en peso. rentes muestras. Los HOS se basan en el tipo de tejido óseo, la organización y densidad vascular, la presencia Descripción de la paleohistologia y la perminerálización de marcas de crecimiento y la aparición de EFS (External de Galvesaurus Fundamental System; Cormark, 1987). Las etapas onto- genéticas histológicas generalmente se relacionan con Paleohistología el tamaño del cuerpo del animal. Klein y Sander (2008) proponen que la madurez sexual se alcanza en el HOS-8, Todas las muestras paleohistológicas estudiadas de coincidiendo con un descenso en la vascularización, lo Galvesaurus herreroi muestran secciones de hueso com- que no implica que los saurópodos hubiesen alcanzado su pacto (HC) y de hueso esponjoso (HE), aunque en algunos tamaño corporal máximo. Stein et al. (2010) definieron de los cortes solo está presente alguno de los tipos como un nuevo HOS (HOS-14) al observar en huesos largos se detalla en cada caso. En MPZ 2019/378 (posiblemente de saurópodos adultos varias generaciones de osteonas fragmento de vértebra) el corte perpendicular al eje largo secundarias superpuestas, permitiendo diferenciar entre del hueso se realizó en una sección distal, por lo que solo una remodelación ósea moderada (HOS-13) y elevada se observa hueso compacto. En el caso de MPZ 2019/376 (HOS-14). En la mayoría de los saurópodos, tras la for- (fragmento indeterminado; Fig. 2A, B) el corte es longi- mación de EFS la remodelación ósea continúa a través de tudinal al eje largo del hueso, de modo que no se aprecian todo el hueso compacto eliminando el hueso primario y las osteonas (OS) y otras estructuras histológicas, pero sí Revista de la Sociedad Geológica de España, 33 (2), 2020 8 PALEOHISTOLOGÍA Y PERMINERALIZACIÓN DE GALVESAURUS HERREROI Y SAUROPODA INDET Fig. 2.- Fotomicrografías de los restos óseos de Galvesaurus herreroi. A y B. Detalle del hueso esponjoso y rellenos calcíticos de las cavidades vasculares en un corte oblicuo a un fragmento de vértebra (A: nicoles paralelos; B: nicoles cruzados). C. Detalle de una trabécula fragmentada. D. Hueso primario en la porción compacta del hueso, donde se reconocen osteonas primarias. E. Porción compacta del hueso con tejido haversiano de tipo laxo. Se reconoce cierto grado de remodelación ósea y el sistema fundamental externo (EFS) en la zona superficial del hueso. F. Porción compacta del hueso. Aparecen señaladas en la imagen las líneas de crecimiento; se observa la presencia de líneas de deriva cortical que acaban contra LAGs. En la zona más externa del hueso se reconoce un EFS bien desarrollado. En la zona interna se aprecian canales vasculares con orientación longitudinal. Ver lista de abreviaturas en el texto. el bandeado del apatito (Ap) y los rellenos calcíticos de las todos los casos. cavidades vasculares (CV), más evidentes en microscopía Además, se reconocen distintos tipos de marcas de cre- óptica trabajando con nicoles cruzados (Fig. 2B). Este ban- cimiento en las secciones compactas. Por un lado aparecen deado en el apatito que compone el hueso está generado marcas de crecimiento concéntricas al eje largo del hue- por la orientación cristalográfica variable de los cristales, so. Se trata de marcas de crecimiento detenido (LAGs) y similar al descrito por Pyzalla et al. (2006) en el apatito de annulis, líneas de crecimiento oscuras. Aparecen también huesos de saurópodos. las denominadas zonas, marcas de crecimiento claras. Las En las porciones esponjosas de los elementos óseos de zonas se corresponden con episodios de crecimiento rápido este saurópodo, las trabéculas (Tr) aparecen muy fragmen- del hueso (Castanet, 1994). Algunas de estas líneas no son tadas (MPZ 2019/377; Fig. 2C): en ellas se reconoce una perfectamente concéntricas al eje del hueso, si no que aca- matriz ósea de fibras paralelas. Las grietas que aparecen en ban contra otras marcas de crecimiento: se trata de líneas las trabéculas del hueso están rellenas de cemento calcíti- de deriva cortical (CDL; Fig. 2F). En la zona más exter- co, del mismo modo que lo están las cavidades vasculares. na del hueso se observa una porción de hueso avascular y Además se reconocen abundantes osteocitos y lagunas os- acelular en la que se reconocen varios anillos o capas, que teocíticas (OT; Fig. 2C). se corresponde con el sistema fundamental externo (EFS, En el hueso compacto se reconoce tanto hueso prima- Comark, 1987; Fig. 2E, F). rio (formado por osteonas primarias; MPZ 2019/376, Fig. Se han reconocido tejidos tipo F y G, con presencia de 2D) como hueso secundario, con cierto grado de remodela- EFS, según los estandarizados por Klein y Sander (2008) ción ósea (RO; MPZ 2019/377; Fig. 2E), de forma que se para los saurópodos. Se observa un máximo de cinco ge- reconoce tejido haversiano de tipo laxo, con matriz de fi- neraciones de osteonas secundarias en la parte media del bras paralelas visible entre las osteonas secundarias (MPZ hueso compacto. El número de generaciones de osteonas 2019/376, MPZ 2019/378; Fig. 2D–F). De este modo la secundarias se reconoce por superposición de estas (Mit- orientación de canales vasculares es longitudinal (CLo) en chell et al., 2017). Revista de la Sociedad Geológica de España, 33 (2), 2020 C. Jurado, B. Bauluz, D. Castanera y J.I. Canudo 9 posicionalmente. Además de los elementos típicos del mi- neral (WebMineral, 2019) se han detectado proporciones muy bajas de sodio (0,50% en peso) y azufre (0,71% en peso). Tanto en microscopio óptico como en el electrónico se reconoce un bandeado de diferentes tonos de grises en torno a los canales vasculares (Fig. 3A). Si bien inicial- mente parecía que se trataba de un bandeado composicio- nal, la realización de análisis químicos por rayos X, tanto puntuales como en áreas, muestra que la composición del apatito es homogénea y por tanto el bandeado es un efec- to debido a las orientaciones variables de los cristales de apatito durante el crecimiento del hueso, es decir debido al contraste cristalográfico. Además de no observar cambios composicionales significativos tampoco se observaron di- ferencias en el tamaño en los cristales de apatito. Los canales vasculares estan completamente rellenos por diversas fases minerales que podrían clasificarse en tres grupos: - Granos detríticos (GD), entre los que se han identifi- cado fragmentos de cuarzo, micas, feldespato potásico y óxidos de titanio y hierro (FeOx) que, habitualmente, apa- recen cementados por cristales de calcita (Cal) de tamaño micrométrico (Fig. 3B, C). - Cristales de calcita que crecen sobre las paredes de los canales vasculares con textura micrítica y progresivamen- te adquieren tamaños mayores hacia el centro del canal. Este cemento calcítico rellena la mayoría de los canales y cavidades vasculares y, además de los elementos quími- cos característicos del mineral, se ha detectado magnesio y hierro. En algunos casos el cemento calcítico reemplaza parcialmente al apatito del hueso. - Se han observado óxidos de hierro y titanio que relle- nan grietas de espesor nanométrico. Tambien aparecen en la interfase entre el apatito del hueso y la calcita que rellena Tabla 2.- Contenidos elementales del apatito en los restos óseos los canales vasculares (Fig. 3B, C). Estos óxidos contie- de Galvesaurus herreroi. nen, además de hierro y oxígeno, proporciones menores de aluminio (1,36% en peso). Mineralogía Descripción de la paleohistología y permineralización Tras observar las láminas en microscopía óptica, se del saurópodo de La Peñuela analizó la mineralogía y relaciones texturales de las fa- ses y componentes de los huesos en FESEM. Las láminas Paleohistología analizadas corresponden con MPZ 2019/376 (fragmento indeterminado) y MPZ 2019/380 (fragmento de vértebra Los huesos fueron recogidos en superficie; en visu se cervical). Cabe destacar que la lámina MPZ 2019/376 co- reconoce erosión superficial. En las secciones histológicas rresponde con un corte longitudinal del hueso (se obser- de este saurópodo se reconoce hueso compacto y hueso es- van canales de Havers longitudinalmente) mientras que ponjoso (Fig. 4A). En las porciones de las muestras en las la lámina MPZ 2019/380 es de un corte transversal a la que aparece tejido esponjoso se observan trabéculas óseas vértebra. con distintos grados de fracturación, generados durante la La composición teórica del apatito es 18,25% de fosfo- fosilización del hueso (Fig. 4A, B). La calcita, además, re- ro, 39,36% de calcio, 38,76% de oxígeno, 1,24% de fluor y llena grietas y cavidades dentro de los huesos. En las trabé- 2,32% de cloro (Dumont et al., 2011). En las muestras ana- culas óseas se reconocen abundantes osteocitos y lagunas lizadas el hueso conservado tiene una composición prome- osteocíticas (Fig. 4C). dio próxima a la teórica y se compone principalmente de En las porciones de hueso compacto se reconoce una fósforo (17,19% en peso), calcio (38,57% en peso) y oxí- remodelación ósea muy avanzada con tejido haversiano de geno (38,37% en peso), y proporciones menores de flúor tipo denso, de manera que no aparece matriz ósea entre (3,82% en peso) y cloro (0,16% en peso) lo que sugiere que las osteonas secundarias (Fig. 4D, E). Esta avanzada re- se trata de flúor-cloro apatito (Tabla 2). modelación ósea ha eliminado todo tipo de marcas de cre- El apatito del hueso analizado es muy homogéneo com- cimiento como pudiesen ser LAGs (marcas de crecimiento Revista de la Sociedad Geológica de España, 33 (2), 2020 10 PALEOHISTOLOGÍA Y PERMINERALIZACIÓN DE GALVESAURUS HERREROI Y SAUROPODA INDET Fig. 3.- Imágenes FESEM (AsB) de Galvesaurus herreroi. A. Interfase entre el apatito, óxidos de hierro y calcita. B. Detalle de una de las trabéculas y granos detríticos incluidos en el cemento calcítico. C. Detalle de granos detríticos en las cavidades vasculares. D. Óxidos de hierro en la interfase entre el hueso y las cavidades vasculares superpuestos a la calcita. detenido) o zonas. La orientacion de los canales vasculares en peso normalizado de los elementos en Tabla 3). Además es longitudinal en todos los casos. Se reconocen tejidos de de estos elementos químicos típicos de la composición del tipo G según los estandarizados por Klein y Sander (2008) apatito, se han detectado proporciones muy bajas en so- aunque no se ha observado EFS (Comark, 1987) conser- dio (0,52% en peso), de azufre (0,51% en peso) y hierro vado (Fig. 4E). Se ha contabilizado un máximo de seis ge- (1,57% en peso). La Figura 5A muestra los contenidos (%) neraciones de osteonas secundarias en la zona medida del y distribución del oxígeno, flúor, fósforo y calcio a lo lar- hueso compacto. go de la línea marcada en la imagen de la muestra MPZ 2019/383. La figura muestra que, excepto en tres puntos Mineralogía concretos, los contenidos en estos elementos son constan- tes a lo largo de la línea. Los cambios bruscos observados Tras el análisis histológico a través de microscopia en tres puntos concretos coinciden con grietas de la lámina. óptica, se analizó la mineralogía y relaciones texturales Los canales de Havers y las cavidades vasculares están de los componentes del hueso con microscopía electróni- rellenos mayoritariamente de cemento calcítico, si bien en ca. En concreto, la lámina analizada corresponde con un los bordes de los canales se observan óxidos de hierro que corte transversal de un fragmento de hueso largo (MPZ en ocasiones reemplazan parcialmente al apatito (Fig. 5B, 2019/383), de manera que los canales que se observan con C). Aparecen también cristales subidiomorfos de óxidos morfología circular corresponden con canales de Havers. de hierro y otros metales dentro de los canales vasculares En las cavidades vasculares del hueso esponjoso se ob- (Fig. 5C). servan cristales de calcita de tamaño variable. En las zonas próximas al hueso la calcita es micrítica y hacia el centro Discusión paleohistológica del canal es esparítica. El hueso conservado se compone de apatito formado por calcio (38,57% en peso), fósforo Inferir observaciones de la paleobiología de organismos (17,16% en peso), oxígeno (37,67% en peso) y, en menor extintos es complejo debido a que la información proviene porcentaje, flúor (3,90% en peso) (promedio del porcentaje casi exclusivamente de restos óseos y, en muchos casos son Revista de la Sociedad Geológica de España, 33 (2), 2020 C. Jurado, B. Bauluz, D. Castanera y J.I. Canudo 11 desde zonas, annulis y LAGs, hasta líneas de deriva corti- cal (CDL). Estas marcas implican variación en las tasas de crecimiento del hueso en la ontogenia de Galvesaurus. En numerosos estudios se ha relacionado la formación de LAGs con ciclicidad anual en anfibios y reptiles (Klein et al., 2009) aunque una remodelación ósea avanzada en la zona central del hueso hace que las marcas de crecimiento desaparezcan (Stein et al., 2010). La remodelación ósea es intensa en las zonas centrales de los huesos de Galvesaurus, de manera que difumina estas marcas de crecimiento. Los canales vas- culares observados tienen orientación longitudinal. Esto im- plica que la tasa de crecimiento del hueso era lenta, entre 3 y 16 μm al día (Castanet et al., 2000). Se han reconocido teji- Tabla 3.- Tabla de contenidos elementales del apatito en los restos dos de tipo F y G según los tejidos estandarizados propues- óseos de Sauropoda indet. tos por Klein y Sander (2008). Destaca la presencia de EFS fragmentarios. Por esta razón, la paleohistología es una me- en varias secciones. La presencia de este sistema implica un todología que aporta interesante y diferente información pa- cese en el crecimiento centrífugo (Padian y Lamm, 2013). El leobiológica al permitir realizar inferencias imposibles con tejido haversiano que presenta Galvesaurus es laxo, lo que solo la morfología de los huesos (Chinsamy-Turan, 2005). lo sitúa en un HOS-13 de Stein et al. (2010). Se identifican Las muestras utilizadas para la descripción paleohistológica un máximo de cinco generaciones de osteonas secundarias, provienen de elementos anatómicos no coincidentes, lo que lo que sitúa al ejemplar en un RS-13/RS-14 de Mitchell et dificulta la comparación entre los dos ejemplares. al. (2017). Por lo tanto Galvesaurus tuvo un crecimiento En el caso de Galvesaurus herreroi, los huesos presentan continuo pero lento y habría alcanzado la madurez sexual un cierto grado de remodelación ósea. Destaca la presencia en el momento de su muerte, es decir, sería somáticamente de marcas de crecimientos en las secciones: se reconocen maduro. Fig. 4.- Fotomicrografía del saurópodo de la Peñuela. A. Transición entre la porción de hueso compacto y la porción de hueso esponjoso. B. Trabéculas fragmentadas. En el interior de las cavidades vasculares se reconoce calcita con diferentes texturas. C. Detalle de matriz ósea de fibras paralelas conservada en una de las trabéculas, aparecen señalados osteocitos y lagunas osteocíticas. D. Detalle de la sección compacta del hueso. E. Detalle de la zona media de la sección compacta en la que la remodelación ósea está muy avanzada. Nótese la ausencia de EFS en la zona más externa del hueso. Revista de la Sociedad Geológica de España, 33 (2), 2020 12 PALEOHISTOLOGÍA Y PERMINERALIZACIÓN DE GALVESAURUS HERREROI Y SAUROPODA INDET El saurópodo de La Peñuela muestra una remodelación camente tienen características comunes (Bádenas et al., ósea avanzada, hasta tal punto que las marcas de creci- 2018; Val et al., 2019). Ambas se componen de una alter- miento y otras características histológicas primarias han nancia de calizas (con mayor o menor influencia mareal) sido eliminadas por esta propia remodelación. La orien- y materiales detríticos (desde areniscas hasta lutitas) y re- tación de los canales vasculares en el hueso compacto es presentan ambientes costeros, lo que puede marcar pun- longitudinal, lo que implica una tasa de crecimiento len- tos comunes en los rellenos de las cavidades vasculares ta que podría oscilar entre 3 y 16 μm por día (Padian y de ambos taxones. Lamm, 2013), similar a Galvesaurus. En la mayor parte de Los huesos analizados de Galvesaurus presentan una la sección se reconocen tejidos de tipo G de Klein y Sander composición de apatito, de tipo flúor-, cloroapatito, si bien (2008) lo que sitúa al saurópodo de la Peñuela en un HOS- estos dos elementos, flúor y cloro, no están presentes en to- 14 de Stein et al. (2010), con tejido haversiano denso en dos los análisis químicos realizados (Tabla 2). Esto puede el que apenas se reconoce matriz ósea entre las osteonas ser debido a que la distribución de estos elementos no sea secundarias del hueso compacto. No aparece conservado homogénea en el hueso, o alternativamente la cuantifica- el sistema fundamental externo (EFS). El hueso en visu ción de estos elementos no haya sido correcta debido a su muestra erosión superficial, lo que genera que este EFS volatilidad (número atómico bajo) durante el análisis. El solo esté conservado en pequeñas porciones del hueso. La apatito que conforma el hueso presenta también bajas can- avanzada remodelación ósea es patente en la superposición tidades de sodio y azufre. Estos elementos pueden entrar de seis o más generaciones de osteonas secundarias, lo que en la estructura del apatito sustituyendo al calcio y fósforo situaría a este saurópodo en un RS-15, el máximo de los respectivamente, como se ha observado en trabajos ante- establecidos por Mitchell et al. (2017). Se trata por tanto riores (Bauluz et al., 2014). El bandeado de grises que se de un ejemplar adulto, incluso senil. observa en las imágenes de electrones retrodispersados de microscopía electrónica refleja variaciones en la orienta- Discusión sobre la permineralización ción cristalográfica de los cristales de apatito, y no cambios en la composición ni en el tamaño de los cristales. A pesar de que las formaciones y edades en las que El relleno de los canales y cavidades vasculares es han recuperado estos saurópodos son diferentes, litológi- mayoritariamente calcítico. A este se incorporan los com- Fig. 5.- Saurópodo de la Peñuela. A. Arriba, imagen FESEM (AsB) de MPZ 2019/383. Se reconocen diferentes tonalidades de gris en el apatito. En amarillo aparece marcada la línea de análisis elementales realizada. Abajo, gráfico de contenidos elementales de la línea analizada en porcentaje en peso normalizado. B. Sección compacta del hueso en la que se observa el apatito y los canales de Havers rellenos de calcita y granos detríticos. C. Detalle de un canal de Havers relleno de calcita. En la interfase entre este relleno y el apatito aparecen óxidos de hierro. Revista de la Sociedad Geológica de España, 33 (2), 2020 C. Jurado, B. Bauluz, D. Castanera y J.I. Canudo 13 ponentes detríticos a través de fracturas en el hueso de paleohistológicas. Corresponden a fragmentos del esque- Galvesaurus durante la sedimentación y el inicio de la dia- leto axial y apendicular de dos dinosaurios saurópodos génesis de este. La calcita comenzó a precipitar a partir (Galvesaurus herreroi y un ejemplar indeterminado en del agua marina atrapada en el hueso en un episodio dia- fase de estudio del yacimiento de La Peñuela) recupera- genético temprano, pero posterior al relleno del hueso por dos en formaciones del final de la secuencia Jurásica de la sedimentos detríticos. El tamaño variable de los cristales Cuenca del Maestrazgo (subcuenca de Galve, provincia de calcita implica una elevada nucleación de cristales mi- de Teruel). críticos próximos al hueso que aumentan su tamaño hacia Las observaciones paleohistológicas han permitido la parte central de los canales y cavidades vasculares, pero conocer que la tasa de crecimiento del hueso era lenta todos ellos fueron generados probablemente a partir de un en los dos dinosaurios, entre 3 y 16 μm al día, además fluido de composición relativamente homogénea y en un de inferir el estadio ontogenético en el momento de su único evento. Por último, la formación de óxidos de hierro muerte. El tejido haversiano que presenta Galvesaurus es posterior a la de la calcita, es decir, se generó durante es laxo, lo que lo sitúa en un HOS-13, es decir murió en un episodio diagenético posterior, ya que se observa que un estadio adulto, pero no senil. Sin embargo el sauró- los óxidos de hierro crecen superpuestos a la calcita (Fig. podo de La Peñuela se encontraba en un estadio ontoge- 3A, D). nético más avanzado, pudiendo ser senil, al observarse En el caso del saurópodo de La Peñuela, los análisis en mayor parte de las secciones estudiadas tejidos de químicos obtenidos indican que el hueso conservado se tipo G (HOS-14). compone de apatito de tipo flúor- y cloroapatito (Tabla 3) La mineralogía de los restos no ha sido modifica- con bajos contenidos en sodio, azufre y hierro, que podrían da. La permineralización observada en los ejemplares entrar en la estructura del apatito (Bauluz et al., 2014). analizados es similar independientemente de su edad y Como en los casos anteriores las distintas tonalidades de ubicación. De este modo, posiblemente fue la litología grises que se observan en las imágenes de microscopio encajante la que controló los procesos diagenéticos que electrónico correspondientes al apatito son debidas a las tuvieron lugar durante la fosilización de estos saurópo- variaciones en la orientación cristalográfica de sus crista- dos. El hecho de que estos fósiles estén en medios ricos les. Los análisis plasmados en la Figura 5A corroboran esta en carbonatos, y por tanto se produzca la generación de interpretación, ya que los contenidos elementales son muy cementos calcíticos favorece que, a pesar de la fractu- similares. ración de los restos óseos, su morfología, la estructura Las relaciones texturales entre la calcita y los óxidos de de los tejidos así como la composición del apatito se hierro en los rellenos de las cavidades y canales vasculares preserve en condiciones óptimas para desarrollar estu- sugieren que los óxidos de hierro se formaron en una eta- dios paleohistológicos. Se observan, además, rellenos pa diagenética posterior. Por la morfología cúbica de los de granos detríticos y óxidos en los canales y cavidades cristales no puede descartarse que inicialmente se tratase vasculares. Estas similitudes tanto en la composición de piritas u otros sulfuros que posteriormente se hayan oxi- del apatito como en los rellenos presentes pueden aso- dado. El medio reductor generado por la materia orgánica ciarse a la similitud litológica y de historia geológica de asociada a los huesos habría facilitado la formación de pe- las formaciones donde se han recuperado los fósiles de queños cristales de pirita. Sin embargo, no hay evidencias saurópodos estudiados. para concluir que todos los óxidos de hierro encontrados fuesen inicialmente sulfuros tipo pirita. Agradecimientos La composición del apatito en los huesos es constante en los dos saurópodos, con pequeñas variaciones en cuanto Esta investigación ha sido financiada por medio del al hierro, sodio y otros elementos, pero no son significati- Ministerio de Economía y Competitividad (CGL2017- vas, lo que indica que la mineralogía de los restos óseos 85038-P, RTI2018-093419-B-I00, MINECO/FEDER, no ha sido modificada significativamente por procesos dia- UE) y el Fondo Europeo para el desarrollo regional y el genéticos. Esto permite la observación de las estructuras Gobierno de Aragón por medio del Grupo de Referencia histológicas en los restos óseos analizados. Los procesos Aragosaurus: Recursos geológicos y paleoambientes. Los diagenéticos observados en los ejemplares analizados son autores desean agradecer la colaboración del Servicio de similares independientemente de su edad y ubicación. Se Apoyo de la Investigación-SAI, Universidad de Zaragoza. forman rellenos predominantemente calcíticos, con granos La investigación de Diego Castanera está financiada por detríticos y diferentes tipos de óxidos en los canales y cavi- el programa posdoctoral Beatriu de Pinós (BP2017-00195) dades vasculares. Estas similitudes tanto en la composición de la Secretaría de Universidades e Investigación del De- del apatito como en los rellenos presentes pueden asociarse partamento de Empresa y Conocimiento de la Generali- a la similitud litológica y de historia geológica de las for- dad de Cataluña. Los autores además agradecen a Pedro maciones de los yacimientos. Cirugeda, Jesús Herrero y Miguel Ángel Herrero por su ayuda en la localización del yacimiento de La Peñuela; y Conclusiones a José Manuel Gasca, Manuel Pérez-Pueyo, Beatriz Bá- denas y Marcos Aurell. Las sugerencias del Dr. Miguel Se han estudiado un total de nueve muestras óseas de Moreno-Azanza y de un revisor anónimo han mejorado el dinosaurio a partir de los cuales se han obtenido muestras manuscrito inicial. Revista de la Sociedad Geológica de España, 33 (2), 2020 14 PALEOHISTOLOGÍA Y PERMINERALIZACIÓN DE GALVESAURUS HERREROI Y SAUROPODA INDET Anexo I.- Fotografías de los fragmentos óseos de Galvesaurus herreroi utilizados para la caracterización paleohistológica. Anexo II.- Fotografías de los fragmentos óseos Sauropoda indet. utilizados para la caracterización paleohistológica. Revista de la Sociedad Geológica de España, 33 (2), 2020 C. Jurado, B. Bauluz, D. Castanera y J.I. Canudo 15 Referencias Company, J., Cruzado-Caballero, P., Canudo, J.I., 2015. Presence of diminutive hadrosaurids (Dinosauria: Ornithopoda) in the Aurell, M., Bádenas, B., Gasca, J.M., Canudo, J.I., Liesa, C.L., Maastrichtian of the south-central Pyrenees (Spain). 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