Vol. 22. Núm. 2: e-625 (julio-diciembre 2021) Huitzil Revista Mexicana de Ornitología Sociedad para el Estudio y Conservación de las Aves en México A.C. Análisis de egagrópilas del búho listado, Asio clamator, (Aves: Strigiformes) en Atahualpa, provincia de Santa Elena, Ecuador Analysis of pellets of the Striped Owl, Asio clamator, (Aves: Strigiformes) in Atahualpa, Santa Elena province, Ecuador Rocío Vargas1, Juan Abella2,1 María Gregori1 y Jorge Brito1* 1 Instituto Nacional de Biodiversidad (INABIO), Quito, Ecuador. 2Institut Català de Paleontologia Miquel Crusafont, Universitat Autònoma de Barcelona, Barcelona, España. * Autor de correspondencia: jorgeyakuma@yahoo.es Resumen INFORMACIÓN SOBRE EL ARTíCULO El búho listado, Asio clamator, es un ave Strigiforme con distribu- Recibido: ción Neotropical del sur de México al norte de Argentina. Sin em- 17 de marzo de 2021 bargo, el mayor conocimiento de su dieta viene del sur de la Ama- Aceptado: zonía de su distribución, mientras en Ecuador la información de su 25 de diciembre de 2021 dieta es nula. El presente estudio describe el contenido de 72 ega- Editora Asociada: grópilas colectados de un individuo del búho listado en el ambiente Bertha Patricia Escalante Pliego seco de la provincia de Santa Elena, Ecuador, durante la época seca de 2015 y época húmeda de 2016. Registramos un total de 1145 pre- Contribución de cada uno de los sas correspondientes a 11 taxa, con un alto número promedio de 8.2 autores: individuos de presas por egagrópila. Encontramos una asociación significativa de presas en la dieta por época del año, con mayor con- RV identificó el contenido de las sumo de mamíferos y reptiles en las secas y de insectos en la época egagrópilas y escribió el manuscrito. húmeda. Las diferencias en la dieta del búho listado encontrados en JA y MG realizaron las observaciones nuestro estudio destacan la importancia de desarrollar estudios de en campo, recolectaron las egagrópilas dieta en otros hábitats y áreas de distribución, lo que ayudará a com- y revisaron el manuscrito. JB identi- prender las interacciones del búho y su influencia sobre el ambiente. ficó las presas, realizó los análisis y escribió el manuscrito. Todos los au- Palabras clave: Dieta, egagrópilas, frecuencia y biomasa de presas, tores aprobaron la versión final del Pseudoscops clamator, variación estacional. manuscrito. Abstract Cómo citar este documento: The Striped Owl, Asio clamator, is a Neotropical Strigiform bird Vargas R, Abella J, Gregori M y Brito distributed from southern Mexico to northern Argentina. However, J. 2021. Análisis de egagrópilas del most knowledge of the species’ diet comes from the southern Am- búho listado, Asio clamator, (Aves: azon region of its distribution, while almost no information exists Strigiformes) en Atahualpa, provincia on its diet in Ecuador. The present study describes the contents of de Santa Elena, Ecuador. Huitzil Re- 72 pellets collected from an individual of the Striped Owl in the dry vista Mexicana de Ornitología 22(2):e- environment of the province of Santa Elena, Ecuador, during the 625. DOI: https://doi.org/10.28947/ dry season of 2015 and wet season of 2016. We registered a total hrmo.2021.22.2.551 of 1145 prey items corresponding to 11 taxa, with a high average number of 8.2 prey individuals per pellet. We found a significant association of prey in the diet by season, with greater consumption of mammals and reptiles during the dry season, and of insects in the wet season. The differences in diet of the Striped Owl found in our study highlight the importance of developing diet studies in other Esta obra está bajo una licencia de Creative Commons Reconocimiento No Comer- habitats and areas of distribution, which would help to understand cial-Sin Obra Derivada 4.0 Internacional. the owl’s interactions and its influence on the environment. 1 www.mexorn.org Vargas et al. Keywords: Diet, pellets, prey frequency and bio- vincia de Santa Elena. Las egagrópilas provén de mass, Pseudoscops clamator, seasonal variation. un individuo, sexo indeterminado, y se encontraron bajo una percha en una construcción abandonada, Introducción seguramente algún tipo de acueducto o sistema para El análisis de egagrópilas ha sido califica- el transporte de agua. En noviembre de 2015, re- do como una buena técnica para el estudio de la colectamos 48 egagrópilas completas y 202.2 g ecología trófica de las aves rapaces (Redpath et de egagrópilas disgregadas, mientras que durante al. 2001, Yalden y Morris 2003, Magrini y Facure agosto del siguiente año se colectaron 24 egagrópi- 2008). Analizar los huesos de presas también puede las enteras y 82.2 g de egagrópilas disgregadas. ser una herramienta indirecta no invasiva que per- Cada egagrópila fue colocada en fundas in- mite conocer la composición de vertebrados en dependientes a las que se asignó un código único un determinado ambiente (Davis 1959, Chaline et para evitar confusiones. Posteriormente, se pro- al. 1974, Libiois 1984, Andrews 1990, Teixeira y cedió a la inmersión en agua y detergente para su Giovanelli 1999). ablandamiento, facilitando así su disgregación con El búho listado, Asio clamator (Vieillot, 1807), la ayuda de pinzas. El material disgregado fue sep- presenta una distribución Neotropical que va des- arado según los grupos taxonómicos a los cuales de el sur de México hasta el norte de Argentina pertenecían los restos y luego clasificados a nivel (Narosky y Giacomo 1993, Martínez et al. 1996). de género o especie. El número mínimo de indi- La especie tiene hábitos de caza crepuscular y noc- viduos fue determinado por el conteo de cráneos y turna (Pautasso y de la Peña 2001), y ocupa una am- mandíbulas homologas para mamíferos y aves, y plia variedad de hábitats como pastizales, zonas in- cabezas para invertebrados, descartando los otros undadas abiertas o semiarbóreas (Riaño et al. 2017). restos para evitar reconteo (Manning y Jones 1990). Los estudios alimenticios del búho listado provi- Para el cálculo de la biomasa se multiplicó el peso enen principalmente de la parte sur Amazónica de promedio (en gramos) por el número mínimo de in- su distribución, donde se alimenta de una variedad dividuos de la especie (Herrera y Jaksic 1980). Los de vertebrados pequeños y artrópodos, cuya masa diferentes componentes alimenticios fueron identi- oscila entre 2 – 1250 g (Massoia 1988, Isacch et ficados mediante el uso de guías disponibles (Brito al. 2000, Motta-Junior et al. 2004, Delgado-V et al. et al. 2021, Ron et al. 2021, Torres-Carvajal et al. 2005, Pautasso 2006, Aguiar y Naiff 2009, Baladrón 2021), y mediante comparación con material de ref- y Bó 2017). erencia depositado en el Instituto Nacional de Bio- diversidad (INABIO). Particularmente en Ecuador, los estudios publi- cados basados en el análisis de egagrópilas de Stri- Aplicamos un χ2 de tabla de contingencia (espe- giformes son escasos (Freile et al. 2012), y en el cies y frecuencias) usando el programa Past (Ham- caso del búho listado el conocimiento es nulo. Por mer et al. 2001) para evaluar la asociación de clases lo tanto, este trabajo tiene por objeto estudiar por de presas en la dieta del búho con las dos épocas primera vez la composición de la dieta de un indi- (seca y húmeda); y para determinar relación de fre- viduo del búho listado en un ambiente desértico ári- cuencia de presa con la masa corporal, realizamos do de Atahualpa, provincia de Santa Elena. Asimis- una regresión lineal simple. Para determinar qué mo, proponemos evaluar la variación de las presas tan especialista es la especie, se calculó la ampli- entre dos épocas estacionales. tud de nicho con el Índice estandarizado de Levins que tiene valores que van desde 0 hasta 1 sobre las Métodos presas (Levins 1968, Krebs 1999, Rau 2000) con la El área de estudio pertenece a la provincia bio- ayuda del programa HaviStat 2.2 (Montenegro et al. geográfica de Tumbes-Guayaquil (Chinchero et al. 2014). Expresamos los resultados en número míni- 2013), por lo que el clima se caracteriza por ser mo de individuos por egagrópila, peso referencial desértico árido. Recolectamos egagrópilas íntegras de las presas y porcentaje de consumo de presas. y disgregadas en noviembre de 2015 (tras época Resultados seca: agosto-noviembre) y en agosto de 2016 (tras época húmeda: diciembre-julio) en una quebrada Colectamos un total de 72 egagrópilas, deter- (2°18’56.19”S, 80°46’56.64”W) a 36 msnm, local- minando un número mínimo total de 1145 presas izada al suroeste del pueblo de Atahualpa en la pro- individuales, con 717 presas en la época seca y 428 Huitzil Rev. Mex. Ornitol. 22(2) e625 (2021) ISSN: 1870-7459 2 www.mexorn.org Análisis de egagrópilas de Asio clamator Tabla 1. Presas del Búho listado Asio clamator en Atahualpa, Santa Elena. NMI = Número Mínimo de In- dividuos. Peso cor- Época seca Época húmeda Orden/Familia/Especie poral (g) NMI (%) Biomasa g (%) NMI (%) Biomasa g (%) Didelphimorphia Didelphidae Marmosa simonsi 70 - - 1 (0.23) 70.0 (2.8) Rodentia Cricetidae Sigmodon peruanus 72 1(0.13) 72 (1.5) 1 (0.23) 72.0 (2.8) Muridae 64 Mus musculus 14 284 (39.60) 1176 (25.1) 896.0 (35.2) (14.95) Rattus rattus 160 - - 1 (0.23) 160.0 (6.3) Aves 4(0.55) - 1 (0.23) - Emberizidae 3 (0.41) - - - Columbidae Columbina sp. 25 4 (0.55) 100 (2.1) - - ANURA Ceratophrys stolzmanni 15 - - 3 (0.70) 45.0 (1.8) Squamata Tropiduridae Microlophus occipitalis 13 90 (12.55) 1170 (25) - - Phyllodactylidae 62 Phyllodactylus reisii 12 105 (14.64) 1260 (26.9) 744.0 (29.3) (14.49) Teiidae Ameiva edracantha 18 31 (4.32) 558 (11.9) 8 (1.87) 144.0 (5.7) Dicrodon guttulatum 22 8 (1.11) 176 (3.8) 6 (1.40) 132.0 (5.2) Coleoptera 1 2 (0.27) 2 (0.03) 1 (0.23) 1.0 (0.01) Carabidae 0.5 - - 2 (0.47) 1.0 (0.01) Orthoptera 276 Gryllidae 1 161 (22.45) 161 (3.4) 276.0 (10.9) (64.49) Acridae 0.5 17 (2.37) 8.50 (0.2) 1 (0.23) 0.5 (0) Schistocerca sp. 0.5 7 (0.97) 3.5 (0.1) 1 (0.23) 0.5 (0) Total 717 (100) 4687 (100) 428(100) 2542 (100) presas en la época húmeda (Tabla 1). Las presas de ta. No encontramos relación entre la masa corporal mayor consumo fueron los grillos (437 individu- de las presas y su frecuencia en las egagrópilas (r2 = os), seguidos por el ratón doméstico, Mus muscu- 0.105, gl = 11, P = 0.330). lus (348 individuos) y la salamanquesa de la costa, Encontramos una asociación significativa de Phyllodactylus reisii (167 individuos). Los otros presa en la dieta por época (seca y húmeda) del año ítems tuvieron representatividad menor (Tabla 1). ( χ2 = 9.3, gl = 1, P < 0.006). En la época seca hubo El búho listado presentó un amplitud de nicho de un promedio de 5.3 ± 5.1 presas por egagrópila (ran- Levins B = 0.25, representando una dieta especialis- 3 www.mexorn.org Huitzil Rev. Mex. Ornitol. 22(2) e625 (2021) ISSN: 1870-7459 Vargas et al. mamíferos (26.6% biomasa en época seca), mientras los insectos, aves y anfibios proporcionaron <5% de la biomasa de la dieta cada uno (Fig. 1B). En cambio, para la época húmeda los mamíferos rep- resentaron la mayor cantidad de 47.4% de biomasa consumida (Fig. 1B), seguido de los reptiles con un 40.1% de biomasa y los insectos con un 11.0% de biomasa en la época húmeda (Fig. 1B). Discusión En nuestro estudio registramos un alto número de hasta 25 individuos de presas por egagrópila, y un promedio de 5 a 11 individuos por egagrópila. Existe poca información del número de individu- os consumidas por egagrópila en el búho listado, a excepción del trabajo presentado por Lo Coco et al. (2012) donde dieron a conocer una cantidad de un individuo por egagrópila. Esta diferencia podría estar ligada al tamaño de la presa. En nuestro estu- dio, las presas tuvieron peso promedio de 28.3 g en comparación con 150 g reportados en Lo Coco et al. (2012), >100 g en Motta-Junior et al. (2004), y 32 - 315 g en Pautasso (2006). Figura 1. Composición de presas por clase en la di- eta del búho listado durante la época seca y húmeda Además, encontramos tendencias estacionales en Santa Elena, Ecuador. A) porcentaje del Número en la dieta del búho listado, donde los mamíferos Mínimo de Individuos consumidos; B) porcentaje alcanzaron los valores máximos de abundancia en de la biomasa consumida. la dieta en la época seca, siendo sustituidos duran- te la época húmeda por los insectos, aunque ambas épocas mostraron un consumo relativamente alto go 2 - 23 presas, n = 24 egagrópilas). Las presas con de reptiles. Igualmente para biomasa de la dieta, mayor frecuencia en la dieta fueron los mamíferos los reptiles aportaron la mayor cantidad de biomasa (39.7%), principalmente roedores (Tabla 1), segui- para la época seca y para la época húmeda fueron los do por los reptiles (32.6%) y los insectos (30.3%), mamíferos. Una tendencia de variación estacional mientras las aves y anfibia representaron <5% de su distinta a la encontrada en este estudio fue reportado dieta (Fig. 1A). Entre las especies de roedores, el en Brasil, donde las aves fueron más consumidas y ratón doméstico fue la presa más consumida con un con más aporte de biomasa en la época seca y los total de 284 individuos, lo que constituyó el 39.6% mamíferos en la época húmeda (Motta-Junior et al. del total de individuos en la dieta durante la época 2004). seca (Tabla 1). Entre los reptiles, la salamanquesa común de la costa destacó por sus 105 individuos, lo Nuestros resultados de amplitud de nicho sugi- que representó el 14.6% de individuos consumidos eren que el búho listado en Atahualpa presenta una en la dieta en la época seca (Tabla 1). Para la época moderada especialización individual (Bolnick et húmeda, hubo un promedio de 11.2 ± 6.2 presas por al. 2003) en su uso de las presas en la dieta y con egagrópila (rango 2 – 25 presas, n = 48 egagrópilas), táctica de caza oportunista. Además, el búho lista- donde los insectos (65.7%) constituyeron el compo- do estaría proporcionando un servicio ecosistémi- nente más importante de la dieta (Fig. 1A), seguido co valioso como controlador de poblaciones de del por reptiles (17.8%) y mamíferos (15.6%), con poco roedor M. musculus una especie invasora en Ecua- representación por anfibios y aves (Fig. 1A). dor, que además de plaga suelen ser portadora de enfermedades (Gollop et al. 1993, Lowe et al. 2000, En términos de biomasa, para la época seca los Lobos et al. 2005, Kross et al. 2016). Nuestro estu- reptiles (67.5% de biomasa en la época seca) con- dio también da a conocer por primera vez al anuro tribuyeron con la mayor cantidad de biomasa con- Ceratophrys stolzmanni Steindachner, 1882 (Cera- sumida por el búho listado (Fig. 1B), seguido de los Huitzil Rev. Mex. Ornitol. 22(2) e625 (2021) ISSN: 1870-7459 4 www.mexorn.org Análisis de egagrópilas de Asio clamator Figura 2. Algunas presas fuente principal de biomasa en la dieta del búho listado en Atahualpa, Ecuador. A = Ceratophrys stolzmanni, B = Rattus rattus, C = Mus musculus, D = Sigmodon peruanus, E = Dicrodon guttu- latum, F = Marmosa simonsi. Barras = 5 mm. tophryidae) como componente dietético del búho dieta del búho listado en un ambiente seco en Ec- listado. Entre los anfibios, los anuros de las familias uador, destaca la importancia de realizar estudios Hylidae, Leptodactylidae y otros fueron reportados de dieta en otros ambientes y áreas de distribución. en la dieta del búho listado en Brasil por Motta-Ju- Asimismo, estudios complementarios que incluyan nior et al. (2004) y en Colombia por Delgado et al. evaluaciones a largo plazo de las especies nativas e (2005). invasoras, tratando variables como uso de hábitat, conducta, densidad y dinámica poblacional ayudará Finalmente, considerando que en el presente a comprender la interacción y sus efectos sobre el trabajo se encontró un alto número de presas por ambiente. egagrópila y diferente composición de presas en la 5 www.mexorn.org Huitzil Rev. Mex. Ornitol. 22(2) e625 (2021) ISSN: 1870-7459 Vargas et al. Sistema de clasificación de los ecosistemas Agradecimientos del Ecuador continental: región litoral. Min- Agradecemos a Jonathan Aguirre y Glenda Pozo isterio del Ambiente del Ecuador. Quito, por su valiosa ayuda en la identificación de las pre- pp.34–74. sas de insectos y aves. Glenda Pozo, Juan Freile y Davis D. 1959. The Barn Owl’s contribution to Patricio Mena-Valenzuela gentilmente colaboraron ecology and palaeoecology. Journal of Afri- con la identificación del búho listado. También agra- can Ornithology 3:144–153. decemos a Martina Carrete, Katherine Renton y dos revisores anónimos por sus valiosos comentarios y Delgado-V CA, Pulgarín-R P, Calderón-F D. 2005. sugerencias para la mejora de la calidad del manu- Análisis de egagrópilas del búho rayado scrito. JA agradece al Proyecto Prometeo de la Sec- (Asio clamator) en la ciudad de Medellín. retaria de Educación Superior, Ciencia Tecnología e Ornitología Colombiana 3:100–103. Innovación (SENESCYT) de la República del Ec- uador. Por favor incluir: Este estudio fue financiado Freile J, Castro F, Varela S. 2012. Estado de cono- por el proyecto UPSE 91870000.0000.382442. cimiento, distribución y conservación de las aves rapaces nocturnas en Ecuador. Orni- Literatura citada tología Neotropical 23:235–244. Aguiar KMO, Naiff RH. 2009. Aspectos repro- Gollop JH, Katz AR, Rudoy RC, Sasaki DM. 1993. dutivos e dieta alimentar dos ninhegos de Rat-bite leptospirosis. Western Journal of Rhinoptynx clamator (Aves: Strigidae) no Medicine 159:76–77. campus Marco Zero da Universidade Feder- al do Amapá, Macapá-AP. Acta Amazónica Hammer Ø, Harper D, Ryan PD. 2001. PAST: Pa- 39:221–224. leontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontologia Andrews P. 1990. Owls, caves and fossils. Preda- Electronica 4:9. tion, preservation, and accumulation of small mammal bones in caves, with an anal- Herrera CM, Jaksic FM. 1980. Feeding ecology of ysis of the Pleistocene cave faunas from the Barn Owl in central Chile and southern Westbury-sub-Mendip, Somerset UK. 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